Der Zusammenhang zwischen Fortpflanzungsstrategie und Genomgröße bei Fadenwürmern

Fadenwürmer (Nematoden) pflanzen sich sexuell fort, meist mit zwei getrennten Geschlechtern, Männchen und Weibchen. Allerdings entstanden später in der Evolution der Fadenwürmer auch selbstbefruchtende Zwitter, wie zum Beispiel Caenorhabditis elegans, ein bekannter Modellorganismus der Entwicklungsbiologie.

Credit: By Bob Goldstein, UNC Chapel Hill http://bio.unc.edu/people/faculty/goldstein/ (Own work) [CC BY-SA 3.0 (https://creativecommons.org/licenses/by-sa/3.0)], via Wikimedia Commons Der zwittrige Fadenwurm Caenorhabditis elegans

Reproduktionsbiologen fanden in einer Studie mit dem zwittrigen Fadenwurm Caenorhabditis briggsae1 heraus, dass die Selbstbefruchtung, dazu geführt hat, dass er ein Viertel seines Genoms verloren hat, einschließlich Genen, die Spermien während der Paarung einen Wettbewerbsvorteil verschaffen. Das Forscherteam Da Yin et al. von den Universitäten Maryland (USA), Cornell (USA), Toronto (Kanada) veröffentlichte die Ergebnisse dieser Arbeit in der Fachzeitschrift Science [1].

Um zu untersuchen, wie Selbstbefruchtung die Genomgröße von C. briggsae beeinflusste, sequenzierte Erich Schwarz, Mitautor der Studie, das Genom des Fadenwurms Caenorhabditis nigoni, dem nächsten Verwandten von C. briggsae. C. Nigoni –Würmer reproduzieren sich immer durch Paarung mit anderen Individuen der gleichen Population oder durch Auskreuzung. Durch den Vergleich der Genome der beiden Arten fanden die Forscher heraus, dass die selbstbefruchtenden C. briggsae-Würmer 7.000 Gene weniger aufweisen als die C. nigoni-Würmer2.

Da sich die beiden Arten vor allem in ihrer Fortpflanzungsweise unterscheiden, stellten die Wissenschaftler die Hypothese auf, dass die Verlagerung von Auskreuzung zu Selbstbefruchtung zum Genverlust führte. Um dies zu bestätigen, verglichen sie die Genaktivität in C. nigoni-Männchen und -Weibchen und fanden heraus, dass fast drei Viertel der Gene, die C. briggsae verlor, bei C. nigoni Männchen aktiver waren als bei Weibchen.

Auf der Suche nach möglichen geschlechtsspezifischen Funktionen für die verlorenen Gene konzentrierten sich die Forscher auf eine Familie von male secretory short (mss)-Genen, die C. nigoni aber C. briggsae nicht hatte. (Keine der bekannten selbstbefruchtenden Caenorhabditis-Arten hat mss-Gene.) Nur bei den männlichen Würmern der Auskreuzungspopulationen sind mss-Gene aktiv.

Mit dem Gen-Editing-Werkzeug CRISPR/Cas entfernten die Forscher vier mss-Gene aus der auskreuzenden Fadenwurmart Caenorhabditis remanei. Das Ergebnis war, dass die Spermien aus männlichen C. remanei-Würmern, denen die Proteine, die die mss-Gene kodieren, fehlten, nicht mit Spermien von Wildtyp-C. remanei-Männchen mit mss-Genen konkurrieren konnten.

Ein sehr großer Anteil der C.-briggsae-Würmer sind Zwitter. In jeder Population kommt aber auch ein sehr kleiner Anteil von Männchen vor. Als die Forscher nun mss-Gene von C. remanei in C.-briggsae-Männchen einführten, schlugen die Spermien dieser Männchen die Spermien von Wildtyp-C.-briggsae-Männchen und von Wildtyp-C.-briggsae-Zwittern aus dem Feld. Zusätzlich entdeckten die Wissenschaftler, dass die mss-Gene für kurze Proteine codieren, die die Oberfläche von Spermien bedecken.

Die Tatsache, dass alle selbstbefruchtenden Caenorhabditis-Arten die mss-Gene verloren haben, legt nahe, dass diese Gene, die für Caenorhabditis-Arten mit getrennten Geschlechtern sehr nützlich sind, schädlich für Caenorhabditis-Arten sind, die selbstbefruchtend sind. Haag, Leiter des Forschungsteams, zufolge kann die selbstbefruchtende Art von Caenorhabditis die mss-Gene verloren haben, weil konkurrierendes männliches Sperma für sie schädlich ist. Während der Studie entdeckten die Forscher, dass die Konkurrenz der männlichen Spermien das Geschlechterverhältnis der Art zu einem höheren Männchenanteil änderte. Diese Verschiebung könnte das Überleben der Würmer gefährden, da zu viele Männchen das Populationswachstum verlangsamen und sich die Würmer in der Wildnis so schnell wie möglich vermehren müssen, um zu überleben3.

Laut Da Yin, Erstautor der Studie, sind Experimente im Gange, um zu bestätigen, dass männliche Konkurrenzspermien C. briggsae schädigen könnten. “Wir haben begonnen, das Wachstum von C. briggsae-Populationen mit und ohne mss-Gene zu vergleichen, was uns erlaubt zu testen, ob mss-Gene durch Selektion aus dem Genom von C. briggsae vertrieben wurden”, sagte Yin. “Unsere Hypothese ist, dass C. briggsae-Populationen mit mss-Genen aufgrund ihrer höheren Anzahl an Männchen langsamer wachsen werden.”

In Zukunft wollen Haag und seine Mitarbeiter untersuchen, wie mss-Gene Spermien im Wettbewerb unterstützen. Sie wollen auch die anderen der 7.000 verlorenen Gene untersuchen, um herauszufinden was ihre Rollen in C. briggsae waren.

Fußnoten

1. C. briggsae wurde zuerst von Margaret Briggs 1944 entdeckt. C. briggsae kann oft in Kompost, Gartenbeeten, feuchten Pilzen oder faulen Früchten gefunden werden, die reich an Mikroorganismen und verschiedenen Nährstoffen sind.

2. Die meisten Fadenwürmer haben Genome im Bereich von 50-250 Megabasenpaare (Mb). Unter den zehn Nematodenarten, deren Genome sequenziert wurden, variieren die Größen von 53 Mb für Haemonchus contortus bis 240 Mb für Trichinella spiralis. Die Variation der Genomgröße über den Stamm ist wahrscheinlich noch größer, da Genomgrößen nur für ungefähr 50 Arten geschätzt wurden.

3. In einem älteren Fachartikel von Morran et al. in Nature [2] wurden Experimente mit einer anderen Gruppe von Fadenwürmern, den Spulwürmern (Ascaridida), beschrieben. Spulwürmer können sich durch Selbstbefruchtung oder durch Auskreuzen vermehren. Die Forscher führten mehr als 100 Versuche mit Spulwürmern durch, in denen sie die Populationen an neue Umgebungen anpassten, die unter anderem parasitische Bakterien enthielten, die die Würmer von innen auffressen. Die Wissenschaftler manipulierten die Würmer genetisch so, dass sie sich nur noch entweder durch Selbstbefruchtung oder durch Auskreuzen vermehren konnten und nicht mehr aus einer Kombination aus beidem. Sie beobachteten die Evolution der Würmer von 60 verschiedenen Populationen über 50 Generationen unter verschiedenen Kombinationen aus Mutation, Fortpflanzungsweise und genetischem Hintergrund. Sie fanden heraus, dass rein selbstbefruchtende Populationen viel anfälliger für gesundheitsgefährdende Mutationen waren und zudem nicht in der Lage sind, sich schnell verändernden Umgebungen anzupassen. „Das erklärt die Erfahrung, dass selbstbefruchtende Populationen mit einer viel höheren Wahrscheinlichkeit aussterben als auskreuzende“, sagt Levi T. Morran, der leitende Autor der Studie.

Weiterführende Literatur

[1] Da Yin, Erich M. Schwarz, Cristel G. Thomas, Rebecca L. Felde, Ian F. Korf, Asher D. Cutter, Caitlin M. Schartner, Edward J. Ralston, Barbara J. Meyer, Eric S. Haag. (2018) Rapid genome shrinkage in a self-fertile nematode reveals sperm competition proteins. Science, Vol. 359, Issue 6371, pp. 55-61. DOI: 10.1126/science.aao0827

[2] Levi T. Morran, Michelle D. Parmenter & Patrick C. Phillips (2009) Mutation load and rapid adaptation favour outcrossing over self-fertilization Nature, 462, 350–352 doi:10.1038/nature08496

Game of Insect Males

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Joe Dramiga ist Neurogenetiker und hat Biologie an der Universität Köln und am King’s College London studiert. In seiner Doktorarbeit beschäftigte er sich mit der Genexpression in einem Mausmodell für die Frontotemporale Demenz. Die Frontotemporale Demenz ist eine Erkrankung des Gehirns, die sowohl Ähnlichkeit mit Alzheimer als auch mit Parkinson hat. Kontakt: jdramiga [at] googlemail [dot] com

3 Kommentare

  1. Zweigeschlechtlichkeit bringt evolutionär also Vorteile, ist aber mit Kosten verbunden, was sich in den überraschend vielen zusätzlichen Genen zeigt.
    Überraschend ist für mich auch die Dynamik, also die Tatsache, dass scheinbar in kurzer Zeit (?) 7000 Gene verloren gehen. Man sollte doch meinen, dass die nicht in einem Block, sondern Gen für Gen ausgeschaltet/entfernt werden müssen. Nun, wie lange die Evolution von der zweigeschlechtlichen zur Zwitterform gedauert hat, weiss man wohl nicht.
    Heute lassen sich Genome ja einfach und schnell sequenzieren, und man weiss dann auch welche Proteine vom Genom codiert werden. Trotzdem kann man heute nicht vom Genom auf den Organismus schliessen. Kann die Menschheit das irgendwann, dann beherrscht sie das Leben.

  2. Die Genomgrösse (um die es ja hier unter anderem geht) scheint auch eine wichtige Rolle bei der Evolutionsgeschwindigkeit zu spielen, wobei kleinere Genome schnellere evolutive Adaptionen begünstigen. Dies ist die Botschaft des Quantamagazine-Artikels With ‘Downsized’ DNA, Flowering Plants Took Over the World (mit dem Untertitel (übersetzt von DeepL): Kompakte Genome und winzige Zellen verschafften blühenden Pflanzen einen Vorsprung vor konkurrierenden Pflanzen. Diese Entdeckung deutet auf ein breiteres evolutionäres Prinzip hin.
    Der Artikel geht auf das erstaunliche Phänomen ein, dass heute Blütenpflanzen 90% aller Landpflanzen ausmachen – und das obwohl es Blütenpflanzen erst seit 100 Millionen Jahren gibt. Und die Erklärung leuchtet mir ein: Blütenpflanzen haben im Vergleich zu anderen Pflanzen viel kleinere Genome und das ermöglicht schnellere evolutive Anpassungen.
    Oder noch allgemeiner formuliert: Die Natur selektioniert langfristig kleinere Genome. Damit kommen wir zu einer alten Idee von mir: Ich denke, der Mensch hat darum eine solch hohe allgemeine Intelligenz und ist darum so wenig spezialisiert (er kann weder körperlich noch mental etwas exzellent, etwas besonders gut, sogar Schimpansen haben ein besseres Kurzzeitgedächtnis,), weil die hohe allgemeine Intelligenz relativ zur benötigten Genomgrösse am meisten brachte. Besondere mentale Fähigkeiten in nur einem bestimmten Bereich hätten sich relativ zur benötigten Genomgrösse nicht gelohnt.

  3. Sehr geehrter Herr Dramiga,

    vielen Dank für Ihre anspruchsvollen Texte. Die Konkurrenz der männlichen Spermien führt also zu einem höheren Männeranteil, was zu einer Verlangsamung des Populationswachstums führt. Deshalb entfiel in der Evolution dieses Gen, genannt mss-Gen. Die Klärung der noch offenen Fragen wie z.B. wie unterstützen mss-Gene die Spermien im Wettbewerb und was machen die anderen 7000 Gene lässt auf weitere interessante Beiträge hoffen.

    Mit freundlichen Grüßen

    Heike Zimmermann

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